ایران همراه با حزب‌الله لبنان مستقیما از بازیگران غیردولتی اسلام سیاسی مستقر در عراق حمایت کرد. همچون مورد حزب‌الله، سازمان بدر و دیگر سازمان‌های بزرگ عراقی مانند «عصائب اهل الحق» و «کتائب حزب‌الله»، به‌طور رسمی از نظام اسلامی ایران و رهبر عالی این کشور پیروی کرده‌اند. پس از انقلاب، سیاست‌های جمهوری اسلامی مستقیما در تضاد با سیاست‌های نظام قبلی قرار گرفت؛ به‌طوری‌که آمریکا به‌جای متحد، به دشمن تبدیل شد. روابط با عراق نیز مخدوش شد که منجر به حمله نظامی عراق به ایران شد. با این حال، در دهه‌های ۱۹۸۰ و ۱۹۹۰، «شورای عالی» از حمایت مالی ایران برای «مجلس اعلای اسلامی عراق» (SCIRI) برخوردار شد. این در کنار مخالفان شیعه عراق، مانند شبه‌نظامیان سپاه بدر که شاخه نظامی مجلس اعلی بود، معنی می‌یابد. سپاه بدر ستون اصلی نیروهای «حشدالشعبی» (PMF) بود که در زمان فروپاشی ارتش عراق در موصل در سال۲۰۱۴ تاسیس شد. با حمله آمریکا به عراق در سال۲۰۰۳، ایران نیز با گروه‌های جدید در حال ظهور مانند جنبش صدر و عصائب اهل الحق ارتباط برقرار کرد. در نتیجه، بین سال‌های ۲۰۰۳ تا ۲۰۱۱، در بحبوحه اشغال عراق توسط ائتلاف تحت رهبری ایالات‌متحده، ایران از «جیش المهدی» (که در سال ۲۰۱۴ به «سرایا السلام» یا «تیپ‌های صلح» تغییر نام داد) و عصائب اهل الحق که توسط حزب‌الله آموزش دیده بودند، حمایت کرد.
به ادعای مقام‌های آمریکایی در عراق، ایران تسلیحاتی از جمله راکت انداز و آرپی‌جی را در اختیار شبه‌نظامیان شیعه در عراق قرار داده است. پس از سقوط استان‌های سنی‌نشین عراق به دست داعش، ایران مستقیما درگیر مبارزه با داعش شد. ژنرال قاسم سلیمانی، از زمان سقوط موصل به دست داعش در سال۲۰۱۵ در عراق مستقر بود. کرمانج و صدق بیان می‌کنند که «در پشت‌صحنه، {سردار}سلیمانی و ۸۰هزار شبه‌نظامی تحت حمایت ایران نقش مهمی در آزادسازی موصل و سایر مناطق از دست داعش ایفا کردند» و بر حضور موثر ایران در امور عراق تاکید کردند. همان‌طور که پیش از این ذکر شد، گروه‌های مختلفی وجود دارند که توسط سپاه پاسداران حمایت مالی شده و آموزش دیده‌اند، اما با توجه به اجماع محققان مبنی بر اینکه سازمان بدر، عصائب اهل الحق و کتائب حزب‌الله به عنوان حامیان ایران ظاهر شدند، این گروه‌ها نمونه‌هایی از تعامل‌های مستقیم ایران با بازیگران سیاسی غیردولتی است. روابط بین حوثی‌ها و ایران در سال ۱۹۸۶ آغاز شد؛ یعنی زمانی که رهبر این گروه «حسین الحوثی» از ایران بازدید کرد. مشخص نیست که حمایت ایران از حوثی‌ها چه زمانی آغاز شد. با این حال، دولت‌های یمن و عربستان، ایران را به ارائه حمایت از سال۲۰۰۹ تا ۲۰۱۰ متهم کردند. علاوه بر این، یک رابطه نظامی از سال۲۰۱۴ قابل مشاهده است. ایران هرگونه حمایت مسلحانه از حوثی‌ها در یمن را تکذیب کرد. با این حال، طبق گزارش‌های سال2019، گفته شد که سپاه پاسداران به حوثی‌ها «حمایت مشورتی و فکری» ارائه کرده است.
